Podignuta je krajem XIII veka kao zadužbina tadašnjeg kralja Dragutina Nemanjića. Podignuta je u raškom stilu sa vitkim, izduženim proporcijama i fasadom raščlanjenom pilastrima i slepim arkadama.
Ovaj lokalitet služio je kao manastirsko zemljište i pre Dragutinove vladavine, od doba Samuila, takođe velikog poštovaoca lika i dela sv. Ahilija. Sama crkva podignuta je na temeljima stare manastirske crkve u kojoj je još od 1219 bilo sedište Moravičke episkopije.
Crkva ima osnovu jednobrodne građevine, nad kojom se uzdiže kupola, sa narteksom i nešto kasnije dograđenim egzonarteks, tako po osnovi odgovara crkvama Raškog stila, sa razvijenim vizantijskim uticajem.Oltarski deo joj je trodelan, pevnice imaju pravougaonu osnovu, a pojedina arhitektonska rešenja je čine jedinstvenom među crkvama Raškog stila. Sama kupola ima šest prozora, što je redak slučaj kod srpskih crkava XIII veka.
Ono što crkvu svetog Ahilija čini jedinstvenom među crkvama ovog doba su veličanstvene freske čija je izrada završena oko 1219. Mnoge od njih, poput čuvenog ,,Ariljskog anđela'' Gavrila opevanog u pesmi Branka Miljkovića, kao i ktitorski portret kralja Dragutina sa porodicom rađeni su vizantijskom plavom, tada retkom pojavom u srpskom freskopisu, budući da je cena boje odgovarala jednakoj težini u zlatu. Upravo ova srećna okolnost omogućila je freskama da opstanu do današnjih dana- budući napuštena oko 1650. godine, krov na crkvi se urušio, te su freske vekovima bile izložene nemilosrdnom uticaju kiše i vremenskih prilika. Međutim, freske zlatnog veka sopoćanskog slikarstva odnele su prevagu. Slike narteksa očuvane su potpuno, kao i slike naosa u najvećoj meri- u egzonarteksu očuvali su se samo fragmenti.
Restauracija manastira završena je 1996 i danas se nalazi pod zaštitom države.